O objetivo do trabalho foi caracterizar os hospedeiros e as localidades dos surtos epidêmicos deste protozoário, a fim de identificar o agente etiológico e os sintomas provocados pelo mesmo, no decorrer de 3 anos agrícolas em campos comerciais de soja.

Autores: LEITE, Matheus do Carmo1 ;SANTOS, Flavia Maria1; COUTINHO, Walter Baida Garcia1; FONSECA, Rafaela Souza Alves1; COSTA, Érica de Castro1; NEVES, Paula Rodrigues1; SILVA, Gustavo Caixeta1; PAZ-LIMA, Milton Luiz1

RESUMO: O falso-carvão da soja causado por Physarum sp. (Reino Protozoa) tem sido observado em muitos campos de produção nos estádios iniciais do período chuvoso. O objetivo deste trabalho foi identificar o agente etiológico e caracterizar os focos de incidência em folhas de várias hospedeiras. Nos últimos 4 anos (2012-2016) de período chuvoso tem sido realizado um levantamento de surtos epidêmicos de ocorrências de Physarum sp. em soja e outros hospedeiros. Amostras de folhas e hastes de nove hospedeiros incluindo a soja, foram recebidas na Clínica Fitossanitária e avaliados. Preparou-se lâminas semipermanentes utilizando o método da pescagem direta e corte histológico. Registrou-se as estruturas desse mixomiceto via macro e microfotografias, bem como, realizou-se a caracterização morfológica e morfométrica das estruturas fúngicas comparadas com descrição original. Os municípios onde a doença foi detectada foi representado pelos surtos epidêmicos nas safras 2014/2015, 2015/2016 2016/2017, nas cidades Água Boa, MT, Anápolis, GO, Campinorte, GO, Cristalina, GO, Ipameri, GO, Jaíba, MG, Leopoldo de Bulhões, GO, Silvânia, GO, Vianópolis, GO, Unaí, MG, Urutaí, GO e Itiquira, MT, Totalizando 12 municípios e três estados. Os esporos foram massas marrom púrpuras, quase violetas, globosas, com 9-12 μm de diâmetro, protegidas por um episporium minuciosamente verrucoso, e entremeado com um capilitium abundante composto por filamentos finos. Este é o primeiro registro de ocorrência de Physarum sp. em soja e outros hospedeiros espontâneos relacionados.

Palavras-chave: Falso-carvão; Glycine max; Círculo de hospedeiros; Identificação; Mixomiceto.

Introdução

A soja (Glycine max – Fabaceae) é a mais importante de todas as oleaginosas produzidas e cultivadas no Brasil. A expansão da sua cultura iniciou-se na década de 1950, desde então está em ascensão constante, devido à crescente demanda (GRAZIANO, 1997). Sua produção nacional tem previsões otimistas, sendo projetado um salto produtivo de mais de 40 % até 2020 em relação ao ano de 2010, enquanto nos EUA, que atualmente detém o título de maior produtor mundial o crescimento nesse mesmo período não deverá ultrapassar 15 % (VENCATO et al., 2010).

O protozoário Physarum nodulosum (Reino Protozoa, Divisão Amoebozoa e Família Physaraceae), espécie mais registrada e popular nos campos agrícolas, foi descrito como Badhamia nodulosa (Cooke et Balf. f.sp. ex, Massee) inicialmente no ano 1889, que tem como característica morfológica básica perídio globoso, estipitado, apresentando uma túnica fina de 1,5 mm. Na parte superior é hialina e calcária, branca, de dentro para fora de aspecto iridescente (reflete as cores do arco-íris), e por fim eclodem manchas. A estipe do perídio frequentemente é sub-decumbente de coloração marrom, e longitudinalmente é nodulosa. A base do hipotalo é reduzida, irregular, podendo se expandir. A columela não está presente. O capilitio é copioso, plano, ramificado, amplo nos isolados desiguais. Seus esporos são globosos, verrucosos e apresentam de 8-10 mm (ALEXOPOULOS, 1976).

O objetivo do trabalho foi caracterizar os hospedeiros e as localidades dos surtos epidêmicos deste protozoário, a fim de identificar o agente etiológico e os sintomas provocados pelo mesmo, no decorrer de 3 anos agrícolas em campos comerciais de soja.

Material e métodos

Na Clínica Fitossanitária do IFGoiano campus Urutaí nos últimos quatro anos (2014 à 2017) no período chuvoso foram realizados registros de surtos epidêmicos de ocorrências de Physarum sp. em soja e outros hospedeiros. Amostras de folhas e hastes de nove hospedeiros: soja (Glycine max), corda-de-viola (Ipomoea heterofila), trapoeraba (Commelina benghalensis), pega-pega (Desmodium adscendens), capim colchão (Digitaria sanguinalis), braquiárinha (Brachiaria decumbens), erva-de-touro (Tridax procumbens) e caruru (Amaranthus retroflexus) foram avaliados nos períodos chuvosos na região do Estado de Goiás e suas proximidades. Preparou-se lâminas semipermanentes utilizando os métodos de “pescagem direta” e o “corte histológico”.

A “pescagem direta” foi realizada com o auxílio de pinça e estilete; e o corte histológico foi feito com auxílio de lâmina de barbear, utilizada para fazer os cortes transversais no tecido da planta, utilizando microscópio estereoscópio para realização dos cortes. Os fragmentos de tecido foram transferidos para laminas contendo fixador. Todo propágulo “fúngico” recolhido através da “pescagem direta” e “corte histológico” foi transferido para lâminas contendo fixador lactofenol (200 mL.L-1 fenol fundido, 200 mL.L-1 ácido lático; 400 mL.L-1 glicerina branca; 0,5 h.L-1 azul de algodão; 200 mL.L-1 água purificada), sendo as mesmas vedadas com esmalte para unhas a fim de evitar evaporação do corante.

Registrou-se as estruturas desse mixomiceto via macro e microfotografias, bem como, foi feita sua caracterização morfológica e morfométrica; para tal, foi utilizado microscópios ótico sob aumento de 40 vezes, procedendo-se a comparação dos dados obtidos com a descrição original do agente etiológico.

Resultados e discussão

Os municípios onde a doença foi detectada foi representado pelos surtos epidêmicos nas safras 2014/2015, 2015/2016 2016/2017, nas cidades Água Boa, MT, Anápolis, GO, Campinorte, GO, Cristalina, GO, Ipameri, GO, Jaíba, MG, Leopoldo de Bulhões, GO, Silvânia, GO, Vianópolis, GO, Unaí, MG, Urutaí, GO e Itiquira, MT, totalizando 12 municípios e três estados (Tab. 1 e Fig. 1).

Sempre em períodos chuvosos (Tab. 1) reconheceu-se maior ocorrência de proliferação de Physarum sp. na soja. Nos sistemas que utilizam cobertura morta na superfície ampliam a manutenção da umidade e resíduos orgânicos vegetais, e consequente sobrevivência de organismos sapróbios, como Physarum iniciando sua colonização neste momento (PÉLLICO NETTO et al., 1972). Os períodos chuvosos além de abrirem as estações de cultivos de soja no Centro-Oeste, coincidem com período de maior atividade microbiana e fúngicas na rizosfera (MOREIRA e SIQUEIRA, 2006).

Tabela 1. Listagem de surtos de ocorrência e hospedeiros de Physarum identificados em campos de produção no período entre as safras 2014/2015 e 2016/2017.

Figura 1. Locais dos surtos de ocorrência de Physarum identificados em campos de produção no período entre as safras 2014, 2015, 2016 e 2017.

Foi observado cobertura dos sinais do patógeno de coloração branco enegrecido sobre a superfície de caule, haste, períodos e principalmente folhas no estádio vegetativo. Havendo maior incidência de proliferação na cultura da soja, favorecido pelas condições de umidade e estádio vegetativo inicial.

Sintomas: em soja foi observado em plântulas apresentando tanto folhas cotiledonares como primeiro par de trifólio, a pulverulência apresentava coloração acinzentada à negra (Fig 2. D), atingindo e avançando por entre as nervuras (Fig 2. A. B), resultando numa arquitetura similar as ramificações 2a, 3a, 4a. das folhas. Através dos cortes histológicos não foi observado infecção profunda nos tecidos, comprovando a condição de saprofitismo, contudo a condição de fitopatógeno não parasitário foi detectada sobre a superfície foliar. Contudo interações demonstrando efeitos indiretos de necrose e clorose superficial; nas hastes e pecíolos (Fig 2. A. B) o crescimento da pulverulência foi observado principalmente nos tricomas, atingindo tardiamente a epiderme de revestimento; nas folhas foi observado pontuações de coloração cinza atingindo-a totalmente; nas hastes houve aparecimento com frequência em áreas sombrias e de pouca incidência de radiação solar sem a presença de necrose evidente. A medida que a doença avança, a coloração passa a se tornar acinzentada (Fig 2. C)  até ficar totalmente enegrecida (Fig 2. D).

Fig 2. Sintomas provocados por Physarum em trifólios, pecíolos e haste de soja (Glycine max). A. pulverulência negra em nervura e pecíolo na face adaxial. B. pulverulência negra em nervura e pecíolo na face abaxial. C. pulverulência de cor acinzentada partindo para negra, no caule. D. pulverulência negra na face adaxial de folhas de soja.

Sinais: A superfície das folhas foi recoberta por esporóforos sésseis do plasmódio (Fig 3. A). O plasmodióforo era séssil, amplamente esférico, reniforme ou alongado, e apresentou dimensões de 0,5-0,8 × 1.5-2,0 mm (Fig 3. B). O perídio apresentava coloração branco acinzentado, fino, e agrupado em nódulos calcários, portanto as cores apresentadas em fotografia variaram de acordo com a coloração do corante. Os esporos foram massas marrom púrpuras, quase violetas, globosas, com 9-12 μm de diâmetro, protegidas por um episporium minuciosamente verrucoso, e entremeado com um capilitium abundante composto por filamentos finos e hialinos com nós calcários e frequentemente angulares (Fig 3. C). Crescenzi et al. (2015) relataram como hospedeiros de P. cinereum plantas de alface, rúcula, chicória e graviola no Sul da Itália, nos anos de 2013 e 2014.

Figura 3. Estruturas morfológicas de Physarum sp. oriundo de caruru. A. esporos de Physarum sp. B. esporocarpo liberando esporos. C. esporocarpos como esporocistos já rompidos.

No hospedeiro capim-colchão (Fig 4. A) o diâmetro dos esporos variou de 5,7-(9,45)-14,1 μm; para o caruru (Fig. 4. B) a variação ficou entre, 6,35-(9,04)-11,28 μm; para o pega-pega (Fig 4. C) o diâmetro dos esporos variou ente 6,85-(9,31)-12,2 μm; para trapoeraba (Fig 4. D) a variação ficou entre 6,7-(9,37)-11,58 μm; em erva-de-touro (Fig 4. E) a variação se deu entre 5,48- (9,04) -16,13 μm; para erva de santa luzia (Fig. 4. F) a variação ficou entre 6,3-(10,9)-15,45 μm; para soja (Fig. 2) a variação se encontrou 6,78- (10,46)-14,93 μm.

Figura 4. Sintomas provocados por Physarum em diversas hospedeiras. A. pulverulência branca ocupando principalmente a margem da base foliar na face adaxial do limbo foliar de capim colchão (Digitaria horizontalis), B. Pulverulência enegrecido e acinzentada na face abaxial das folhas, pecíolo e caule de caruru (Amaranthus retroflexus). C. pulverulência acinzentada resultando um aspecto de relevo devido a colonização nas nervuras na face abaxial do folíolo de pega-pega (Desmodium adscendens), D. esporocarpos iniciando a proliferação em tecido vivo do ápice da face abaxial da folha de trapoeraba (Commelina benghalensis), E. sentido da pulverulência pouco abundante e basipetal na face adaxial das folha de erva-de-touro (Tridax procubens), F. sentido da proliferação acropetal da massa de esporos em erva-de-santa-luzia (Euphorbia hirta).

No banco de dados de fungos (Farr e Rossman, 2016) não existe registros de ocorrência de mixomicetos em soja (Glycine sp.) e trapoeraba (Commelina sp.). Infectando corda-de-viola (Ipomoea sp.) encontra-se registros de P. cinereum nos EUA e P. plumbeum, também nos EUA.  Colonizando pega-pega (Desmodium triflorum) por P. cinereum em Nova Guiné e Papoa Nova Guiné. Colonizando capim-pé-de-galinha por P. cinereum, para a espécie hospedeira Digitaria didactyla na Austrália e D. longiflora em Nova Guiné e Papoa Nova Guiné. Colonizando braquiária pertencente a espécie Brachiaria piligera por Physarum sp. na Austrália. Colonizando carurú por Amaranthus gangeticus por P. cinereum em Brunei Darussalam. Das hospedeiras detectadas neste trabalho P. cinereum é mais frequente.

Conclusões

Foram detectados 8 hospedeiros de Physarum sp. Destes tem chamado atenção a incidência sobre folhas, pecíolos e hastes de soja. Mesmo não sendo parasita este protozoário é um patógeno de plantas pelo seu efeito indireto da associação. Este é o primeiro registro de ocorrência deste protozoário de ocorrência endêmica, favorecida pelo estádio vegetativo e períodos chuvosos no Centro-Oeste.

Referências

ALEXOPOULOS, C. J.; MIMS, C. W.; BLACKWELL, M. Introductory Mycology. John Wiley and Sons Inc, New York, NY, USA, v.3, p. 69-95, 1979.

FARR, D.F., ROSSMAN, A.Y. Fungal Databases, Systematic Mycology and Microbiology Laboratory, ARS, USDA. Disponível em:< http://nt.ars-grin.gov/fungaldatabases/>, acessado em dezembro de 2017.

GRAZIANO, J. R. Manual Técnico das Culturas – CATI, 2ª ed., Graça D’Auria, 1997, p. 457 516, 1997.

MOREIRA, F.M.S., SIQUEIRA, J.O. Microbiologia e bioquímica do solo. 2a . Ed. Lavras: Editora UFLA, 2006, 729 p.

PÉLLICO NETTO, S.; HOSAKAWA, R.T.; BRITTO NETO. Estudo de concentração e grau de toxidez do creosoto em relação ao fungo Lenzitestrabia. Floresta. v.3, n.3, p. 63-68, 1972.

VENCATO, A.Z. Anuário Brasileiro da Soja 2010. Santa Cruz do Sul: Ed. Gazeta Santa Cruz, 2010, p. 144.

Informações dos autores:  

1Instituto Federal Goiano câmpus Urutaí, Laboratório de Fitopatologia e Microbiologia, CEP 75790-000, Urutaí, GO.

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