As doenças do milho disseminadas por insetos-vetores são os enfezamentos causados pelos molicutes espiroplasma e fitoplasma, e as viroses. Entre os insetos-vetores importantes para essa cultura, destacam-se a cigarrinha Dalbulus maidis, que transmite o espiroplasma, o fitoplasma e o vírus da risca (Maize rayado fino virus), e os pulgões, que transmitem os vírus que causam o mosaico  comum-do-milho.

Este material é parte da  Circular Técnica 205: Recomendações para o manejo de doenças
do milho disseminadas por insetos-vetores, publicada pela Embrapa (2014), conheça clicando aqui.

A virose denominada faixa-clorótica-das-nervuras, cujo vírus agente causal é transmitido pela cigarrinha Peregrinus maidis, também ocorre no milho no Brasil, porém de forma esporádica, em baixos níveis de incidência. Os enfezamentos por molicutes e a virose mosaico-comum, eventualmente, têm ocorrido em surtos epidêmicos, causando danos expressivos e, por isso, destacam-se em importância.

Este trabalho tem por objetivo caracterizar os enfezamentos, a virose mosaico-comum-do-milho, e os insetos-vetores dos agentes causais dessas doenças. Apresenta evidências da influência de fatores climáticos e de características do sistema de produção na incidência e nos danos que essas doenças podem causar. Apresenta formas possíveis para escape das doenças disseminadas pelos insetos-vetores e alternativas para seu manejo.



Etiologia, sintomas, hospedeiros

Enfezamento-pálido

Doença causada por Spiroplasma kunkelii (classe Mollicutes) (DAVIS et al., 1972). No campo, os sintomas dessa doença manifestam-se após o florescimento, sendo mais acentuados por ocasião do enchimento de grãos, embora a infecção pelo agente causal ocorra nos estádios iniciais de desenvolvimento da planta.

O sintoma diagnóstico do enfezamento-pálido, característico da infecção pelo espiroplasma, é a presença, nas folhas, de estrias cloróticas esbranquiçadas, que se estendem da base em direção ao ápice (Figura 1). Contudo, frequentemente, a planta doente apresenta apenas folhas avermelhadas, marcadamente nas margens e na parte apical, e clorose.

As espigas das plantas de milho com enfezamento pálido apresentam tamanho menor que o tamanho normal. Essas plantas podem apresentar também proliferação de espigas pequenas. A redução no tamanho das espigas e na produção de grãos é variável em função do nível de resistência da cultivar e da idade em que a planta foi infectada, sendo maior quando as plantas são infectadas nos estádios  iniciais de desenvolvimento.

As espigas pequenas, das plantas doentes, podem apresentar grãos esparsos, ou grãos pequenos e chochos. Pode ocorrer redução no comprimento dos internódios e na altura das plantas infectadas. A distinção entre o enfezamento-pálido e o enfezamento-vermelho, com
base apenas nos sintomas, é difícil, praticamente impossível (COSTA et al., 1971; NAULT, 1980; OLIVEIRA et al., 2002b; MASSOLA JÚNIOR, 1998; SABATO et al., 2013).

Além disso, algumas vezes essas doenças ocorrem simultaneamente na mesma planta (OLIVEIRA et al., 2014a). A resistência do milho ao enfezamento-pálido é controlada por genes com efeito quantitativo, podendo haver genes maiores com efeito de dominância, ou de epistasia (SILVA et al., 2003; SILVEIRA et al, 2008; OLIVEIRA et al., 2013b).

Enfezamento-vermelho

Doença causada pelo fitoplasma Maize bushy stunt (MBS) (classe Mollicutes) (NAULT et al., 1980; BEDENDO et al., 1997). Os sintomas dessa doença também se manifestam caracteristicamente após o florescimento, e são mais acentuados na época do enchimento de grãos, ocorrendo infecção pelo patógeno nas plantas de milho em estádios iniciais de desenvolvimento.

As plantas infectadas pelo fitoplasma, em geral, apresentam avermelhamento foliar (Figura 2) (COSTA et al., 1971; OLIVEIRA et al., 2012). Algumas cultivares  de milho, quando infectadas por esse patógeno, apresentam espigas em proliferação e perfilhamento na base da planta (NAULT, 1980) (Figura 3).

As espigas das plantas doentes, como no enfezamento pálido, são pequenas, podendo apresentar grãos esparsos, ou grãos chochos. Em razão das semelhanças entre os sintomas dos enfezamentos vermelho e pálido, e da possibilidade de infecção simultânea da planta de milho por fitoplasma e por espiroplasma, em geral, é impossível distinguir entre essas duas doenças com base apenas nas características visuais (SABATO et al., 2013; OLIVEIRA et al., 2014a).

Transmissão dos agentes causais dos enfezamentos e ciclo da doença

A cigarrinha Dalbulus maidis é o inseto-vetor do espiroplasma e do fitoplasma agentes causais dos enfezamentos do milho. O milho é o único hospedeiro dessa cigarrinha e desses patógenos. Assim, ambos, inseto-vetor e patógenos, se perpetuam através da migração das cigarrinhas, de lavouras de milho com plantas adultas doentes para lavouras jovens, com plântulas sadias (OLIVEIRA et al., 2013a). O habitat preferencial da cigarrinha é o cartucho da planta (Figura 4).

A cigarrinha adquire esses agentes patogênicos ao se alimentar de plantas de milho doentes, podendo adquirir apenas um, ou ambos, fitoplasma e espiroplasma. O período latente desses molicutes na cigarrinha é variável de três a quatro semanas, período em que se multiplicam em diversos órgãos do inseto-vetor, sobretudo nas glândulas salivares, e que pode ser influenciado pela temperatura ambiente (MOYA-RAYGOZA; NAULT, 1998; OLIVEIRA et al. 2007b). Após esse período latente, a cigarrinha  torna-se infectante, e passa a transmitir o(s) patógeno(s), cada vez que se alimenta de plântulas de milho, durante o tempo em que vive. Essa transmissão é do tipo persistente e propagativa.

Os molicutes infectam e se multiplicam nos tecidos do floema das plantas de milho, e atingem todas as partes da planta. Ao infectar as plântulas de milho o espiroplasma multiplica-se primeiro nas raízes, e posteriormente atinge a parte aérea (WHITCOMB et al., 1986; GUSSIE et al.,1995).

Considerando-se os prazos relativamente longos, do período latente para os molicutes, no inseto vetor e na planta infectada, e o ciclo do milho, as cigarrinhas infectantes com esses patógenos, que chegam às lavouras de milho jovens, são importantes na determinação dos níveis de incidência de plantas doentes nessas lavouras.

A cigarrinha Dalbulus maidis migra a longas distâncias, disseminando os molicutes patogênicos para lavouras com plântulas de milho nos estádios iniciais de desenvolvimento (OLIVEIRA et al., 2013a, 2014b). Em decorrência da atividade migratória da cigarrinha, pode ocorrer efeito de concentração, nas lavouras semeadas tardiamente, incluindo a safrinha, e também efeito de concentração em determinada lavoura, em função da colheita do milho nas proximidades (OLIVEIRA et al., 2014b).

O aumento da densidade populacional da cigarrinha, em lavouras jovens, associado a condições climáticas favoráveis à  multiplicação dos molicutes no inseto-vetor e nas plantas, pode resultar em surtos epidêmicos dessas doenças.

Avaliações da incidência dos enfezamentos mostram maior incidência na safrinha, em relação àsafra de verão, e no milho semeado tardiamente, na região Sudeste (OLIVEIRA et al., 2002a).



Virose mosaico-comum

Os sintomas característicos dessa virose, nas folhas, são pequenas manchas cloróticas irregulares, claramente visíveis nas plântulas de milho infectadas (Figura 5). Na medida em que as plantas se desenvolvem, pode haver recuperação desses sintomas foliares, tornando-se difícil sua identificação nas folhas das plantas adultas.

Contudo, mesmo ocorrendo recuperação dos sintomas, as plantas infectadas não se recuperam dos danos causados pelo vírus. As plantas doentes apresentam encurtamento dos internódios e redução em altura. As espigas tornam-se pequenas, e podem apresentar falhas na formação dos grãos, ou apenas grãos esparsos no sabugo. Algumas vezes a espiga não se desenvolve e apresenta apenas um primórdio de sabugo e ausência completa de grãos. Quanto mais jovem a plântula de milho for infectada pelo vírus pior serão os danos na produção.

Essa virose é causada por vírus do gênero Potyvirus, denominados pelo nome comum potyvirus, que podem infectar muitas espécies gramíneas, incluindo o milho (COSTA et al.,
1971; ALMEIDA et al., 2000, 2001). Embora sejam atualmente relatadas sete espécies distintas desses vírus, no Brasil, apenas a espécie sugarcane mosaic virus (SCMV) tem sido predominantemente detectada e identificada infectando o milho.

É importante observar que, apesar do nome, essa espécie de vírus não infecta a cana-de-açúcar (ALMEIDA et al., 2001) e que análises moleculares desse potyvirus isolado de milho, predominante no Brasil, mostram tratar-se de uma estirpe do SCMV diferente de estirpes do mesmo vírus relatadas em outros países.

A resistência do milho ao mosaico-comum, independentemente da espécie e estirpe de vírus, é controlada por poucos genes (REDINBAUGH et al., 2004; SOUZA et al., 2008).

Transmissão dos vírus do mosaico-comum e ciclo da virose

O vírus que causa o mosaico-comum do milho é transmitido por pulgões, e infecta diversas espécies vegetais gramíneas, incluindo o sorgo, o capim colonião, diversas espécies de braquiárias, dentre outras. Ressalta-se que, frequentemente, o capim marmelada (Brachiaria plantaginea) tem sido observado vegetando em lavouras de milho, e apresentando sintomas da virose mosaico-comum, em altos níveis de incidência. Essas e outras espécies hospedeiras dos potyvirus que infectam o milho podem servir de reservatório e de fonte inóculo desses agentes patogênicos para a cultura.

Os pulgões adquirem partículas do vírus ao se alimentar de plantas com a virose e, durante
algumas horas, passam a transmiti-lo para plantas sadias, quando se alimenta nessas plantas. Esse tipo de transmissão é denominada não persistente, ou semipersistente (AGRIOS, 2005). Os pulgões são polífagos e realizam picadas de prova antes de iniciarem efetivamente a alimentação na planta hospedeira, e nessas picadas de prova disseminam o vírus.

Assim, a forma alada do pulgão desempenha papel importante na disseminação da virose. Porém, os insetos da forma áptera podem migrar de uma. planta para outra, dentro da lavoura de milho, contribuindo para a disseminação do vírus.

Os potyvirus se multiplicam nos tecidos de parênquima e infectam todas as partes da plântula de milho infectada. Após a infecção, em poucos dias (5 a 15) as plântulas manifestam os sintomas da virose, e podem servir de fonte de inóculo para a aquisição de vírus por outros pulgões, permitindo, assim, mais de um ciclo da doença na lavoura.

Os potyvirus são transmissíveis mecanicamente, e podem ser inoculados em plântulas de milho utilizando-se extratos de folhas infectadas (ALMEIDA et al., 2000).

Insetos vetores

Cigarrinha Dalbulus maidis

O gênero Dalbulus (Hemiptera: Cicadellidae) é composto por 13 espécies distribuídas principalmente no México e em alguns países da América Latina e da América do Sul (TRIPLEHORN; NAULT, 1985). A cigarrinha-do-milho, Dalbulus maidis (Delong & Wolcott) (Figura 6) é a única espécie do gênero Dalbulus que ocorre no Brasil (OLIVEIRA et al., 2004).

Essa espécie é formada por insetos diminutos, com cerca de 3,7 a 4,3 mm de comprimento. Em geral, as fêmeas são maiores que os machos. Os adultos são de coloração amarelo-palha, podendo alguns espécimes apresentar coloração mais clara ou mais escura, em função do clima. Os machos apresentam o abdome com coloração amarelo vivo, diferenciando-se do tórax e da cabeça, que são mais opacos.

Nas fêmeas, a coloração é praticamente homogênea em todo o corpo. Na forma adulta essas cigarrinhas apresentam dois pares de asas transparentes com nervuras distribuídas longitudinalmente no comprimento das asas, ambos estendendo-se um pouco além do abdome. Seu aparelho bucal é do tipo sugador labial com três segmentos.

As antenas são setáceas com filamento apical. Os indivíduos dessa espécie apresentam quatro fileiras de espinhos nas tíbias das pernas posteriores, característica da família Cicadellidae. Os adultos apresentam duas manchas circulares negras, bem marcadas, na cabeça, entre os olhos compostos.

A cigarrinhado-milho geralmente habita o cartucho das plantas, em número variável, dependendo da época. São insetos muito ágeis, abandonam a planta ao menor distúrbio. A identificação taxonômica desse inseto é baseada no formato do sétimo esternito abdominal da fêmea e na morfologia dos componentes da genitália masculina (Figura 7).

Dalbulus maidis tem como plantas hospedeiras naturais para reprodução basicamente o milho e os teosintos (Zea spp.) (NAULT, 1980; LARSEN et al., 1992), embora já tenha sido relatada sua criação em Tripsacum dactyloides (PITRE et al., 1966).

No Brasil, como os teosintos e as espécies de Tripsacum não são comuns (existem de forma restrita em algumas entidades que realizam pesquisa), o único hospedeiro conhecido para essa espécie de inseto é o milho. Estudos recentes demonstraram que D. maidis adota a migração como uma estratégia

para se disseminar. Essas cigarrinhas utilizam os recursos alimentares oferecidos pelas plantas de milho durante todo o ciclo da cultura e abandonam os campos senescentes à procura de novos plantios de milho, podendo se deslocar entre áreas separadas por dezenas de quilômetros de distância (OLIVEIRA et al., 2013a).

 

Pulgão

Diversas espécies de afídeos ou pulgões (Hemiptera: Aphididae) podem ocorrer em plantas de milho, sendo o pulgão-do-milho, Rhopalosiphum maidis (Fitch) (Figura 8) a espécie mais comumente encontrada nessa cultura, no Brasil. O pulgão R. maidis é cosmopolita, encontrado nas regiões tropicais, subtropicais ou mesmo em algumas regiões temperadas, entre as latitudes de 40o N e 40o S (BERTI FILHO, 1982; HILL, 1983;
BLACKMAN; EASTOP, 1984).

O pulgão-do-milho apresenta duas formas:

macróptera (alada) e braquíptera (áptera) (Figura 9). Os insetos da forma alada são pequenos (< 1,5 mm) e apresentam cabeça, tórax, pernas e antenas escuras, abdome verde-claro.

Possuem dois pares de asas translúcidas, sendo as anteriores bem maiores que as posteriores. As asas são mantidas verticalmente sobre o corpo quando em repouso. Os insetos da forma áptera medem aproximadamente 1,5-2,0 mm. Os espécimes exibem coloração verde-azulada e apresentam cabeça, pernas e antenas escuras. Ambas as formas possuem corpo piriforme. O aparelho bucal é do tipo sugador labial trissegmentado e as antenas são filiformes.

Na parte posterior do abdome encontram-se duas estruturas tubuliformes escuras e dispostas lateralmente, denominadas sifúnculos (Figura 9), e uma terceira estrutura central chamada codícola. Na base de cada sifúnculo existe uma mancha arredondada escura, no abdome. Os espécimes de R. maidis são muito pouco móveis, principalmente aqueles da forma áptera.

Vivem em colônias, principalmente no cartucho das plantas de milho, e quando em grande número podem se espalhar por outras partes da planta, incluindo o colmo e os órgãos reprodutivos. O principal hospedeiro dessa espécie é o milho; no entanto, também se encontra registrada em plantas de aveia, centeio, cevada, trigo, sorgo e cana-de-açúcar, além de outras gramíneas (SILVA et. al., 1968; BERTELS, 1973; HILL, 1983; BLACKMAN; EASTOP, 1984; GALLO et al., 2002).

A disseminação dessa espécie, assim como a maioria das espécies de pulgões, se dá pela migração da forma alada (DEWAR et al., 1980). Os pulgões alados abandonam as plantas hospedeiras, principalmente quando as condições são desfavoráveis para a colônia, e migram, colonizando novas plantas.

Confira o documento completo, clicando aqui.

O que mais você vai ler no documento:

  • Influência do clima na incidência das doenças
  • Influência da temperatura nos enfezamentos por molicutes
  • Influência da temperatura na virose mosaico-comum
  • Influência do sistema de produção de milho com semeadura escalonada na incidência
    dos enfezamentos
  • Influência do sistema de produção de milho com escalonamento de semeadura na
    incidência da virose mosaico-comum
  • Alternativas para escape das doenças
  • Recomendações para o manejo de doenças do milho disseminadas por insetos-vetores
  • Recomendações para o manejo

 

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Fonte: Embrapa, CT 205.

 

Texto originalmente publicado em:
Circular Técnica 205
Autor: Embrapa

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